Церковь Рождества Иоанна Предтечи у Каменноостровского проспекта была построена по проекту Ю. М. Фельтена в 1776-1778 годах.

Храм предназначался для постояльцев Инвалидного дома, располагавшегося по другую сторону дороги. Здесь получали приют и лечились оставшиеся без средств ветераны Балтийского флота. После постройки на аменном острове дворца для будущего императора Павла I Предтеченская церковь стала домовым храмом. Павел лично следил за возведеним церкви, выбрал её первого настоятеля, подарил храму много икон и церковной утвари. Иногда он сам пел вместе с певчими.

Здание построено в псевдоготическом стиле. Колокольня завершалась шатром, позднее открытый арочный проём под колокольней наглухо заложили. В 1808 году соорудили ограду - 47 каменных тумб, соединённых железными цепями. В церкви стоял деревянный оштукатуренный и позолоченый алтарь, четыре изразцовые печи, дубовый наборный пол. Готические окна украшали витражи.

Во время правления Павла I при церкви организовали мальтийское кладбище. Церковь Иоанна Предтечи стала орденской, рядом с ней кавалеры Ордена принимали присягу.

В Предтеченской церкви часто молился Александр I. Именно во время одной из такой молитв он узнал о Бородинском сражении. При Александре I Мальтийский орден упразднили, захоронения рыцарей перенесли на Смоленское кладбище.

В 1835 и 1836 годах в церкви Иоанна Предтечи крестили своих детей Пушкины: Алексанжра, Григория и Наталью. Благодаря близости загородных усадеб здесь часто бывали знатные люди, среди которых Г. Р. Державин, М. И. Кутузов.

В 1895-1896 годах по проекту Д. Д. Соколова в церкви был произведён ремонт. В 1912 году устроено электрическое освещение.

В 1931 году церковь закрыли, имущество было утрачено. В 1932 году здание было взято под охрану государства как памятник архитектуры, а в 1938 году его передали под мастерскую скульптору И. В. Крестовскому. В 1950-х годах в церкви оборудовали спортивный зал для военного санатория.

В 1990 году Предтеченскую церковь вернули верующим. 19 января 1991 года её вновь освятили, с тех пор здесь идут церковные службы. Заново создан иконостас. В 2003 году храму из Иерусалима была передана главная святыня - частица мощей Иоанна Предтечи.

В 2002 году рядом с церковью Иоанна Предтечи по проекту архитектора В. С. Васильковского была построена часовня. В ней хранится икона Всецарица .

Церковь Рождества Иоанна Предтечи открыта ежедневно с 9:00 до 19:00.