В XVIII веке место, где находится Чесменская церковь, представляло из себя окружённое густым лесом болото. Финские крестьяне называли его кикерикексен , что в переводе с финского означает лягушачье болото .

В 1774 году здесь, на 7-й версте Царскосельского тракта, Екатерина II повелела построить путевой дворец для отдыха по дороге из Петербурга в Царское Село. Архитектор спроектировал это сооружение в духе средневекового замка. Рядом с путевым дворцом появилась и церковь, в том же псевдоготическом стиле. Автор этих строений - Юрий Матвеевич Фельтен.

Существует легенда, согласно которой на 7-й версте Царскосельского тракта Екатерину II догнал гонец с сообщением о победе русских войск над турецким флотом в Чесменской бухте. Именно благодаря этому и было выбрано место для путевого дворца.

Чесменский храм был заложен 6 июня 1777 года в присутствии Екатерины II, цесаревича Павла с супругой, а также шведского короля Густава III, дабы напомнить ему о могуществе русской армии. Поскольку Чесменская битва началась в день святого Иоанна Предтечи, храм освятили его именем. Это событие состоялось в 10-летний юбилей сражения 24 июня 1780 года. При этом также присутствовала императрица, но на этот раз вместе с римским императором Иосифом II. Тогда же она повелела именовать дворец и церковь Чесменскими .

В камер-фурьерском журнале это событие отмечено следующим образом:

«Ее императорское величество и их императорские высочества благоволили шествовать… при колокольном звоне в новопостроенную церковь… а при входе их встретил у дверей с животворящим крестом, в церковном облачении архиепископ Гавриил… с прочим знатным духовенством... По высочайшем прибытии в оную началось освящение церкви, а по совершении… производилась с земляного вала пушечная пальба <...> После всей Божественной службы в церкви Синода члены и прочее духовенство приносили ее императорскому величеству и их императорским высочествам поздравления и жалованы к руке, и в то время производилась с земляного вала пушечная пальба».

Примерно в это же самое время Фельтен построил ещё одну церковь Иоанна Предтечи, и тоже в псевдоготическом стиле - на Каменном острове. Павел I, будучи императором, передал её Мальтийскому ордену. Чесменская же церковь Екатериной II была передана рыцарям ордена Георгия Победоносца, отчего она называлась также Георгиевской.

Екатерина II посещала Чесменскую церковь во время каждой Масленой недели. Справа от входа для неё здесь было устроено специальное оббитое красным бархатом царское место с гербом и балдахином. Храм принадлежал дворцовому ведомству.

Чесменская церковь была неотапливаемой. Небольшую зимнюю церковь освятили 11 декабря 1811 года. Она разместилась в нижнем этаже восточной башни Чесменского дворца.

Рядом с Чесменской церковью расположено кладбище, где хоронили умерших в Николаевской богадельне, располагавшейся во дворце.

1 июня 1919 года церковь была закрыта. На куполе храма вместо креста установили символы пролетарского труда: клещи, молот и наковальню. Иконы и церковная утварь были изъяты и переданы в в Эрмитаж. Богослужения до 17 июля 1924 года продолжались в доме Вебера (Московское шоссе, 29). В 1924 году церковные колокола были отправлены на переплавку. С 1925 по 1930 годах в церкви располагался архив, а затем столярные мастерские Автотранспортного института (находился во дворце). Зимой 1930 года во время пожара сгорел иконостас работы Ю. М. Фельтена.

Автотранспортный институт настаивал на сносе церкви как памятника мракобесия. Однако ещё в 1920-х годах здание было поставлено на учёт как памятник архитектуры, снос не был одобрен. Тем не менее, здание приходило в упадок. Крыша протекала, на ней выросло дерево, кресты упали.

Во время Великой Отечественной войны Чесменская церковь сильно пострадала, так как недалеко проходил фронт. На церковном кладбище хоронили погибших воинов. В их числе - герои Советского Союза лётчики Алексей Севастьянов и Феодосий Смолячков.

Чесменскую церковь восстановили лишь в 1965-1977 годах, после чего здание передали филиалу Военно-Морского музея Чесменская победа . Реставрационные работы проводились по проекту архитектора А. П. Куликова.

В 1991 году здание вернули церкви. Работы по его восстановлению начали в 1996 году, через два года храм был вновь освящён. В 1996 году по сохранившимся фотографиям был воссоздан иконостас.

Церковь Рождества святого Иоанна Предтечи (Чесменская) открыта ежедневно с 9:00 до 19:00.